Rainis, īstajā vārdā Jānis Pliekšāns (1865–1929), Durbi ieguva Agrārās reformas gaitā. Laikā no 1922. gada 20. janvāra līdz 1929. gada 26. augustam dzejnieks bieži apmeklējis Tukumu un Durbi, lai risinātu ar īpašumu saistītus jautājumus. Raini aicināja piedalīties arī vairākos pasākumos, tostarp Tukuma pilsētas pamatskolas (tagad Raiņa ģimnāzija) pamatakmens likšanas ceremonijā 1927. gada 25. septembrī un I Tukuma apriņķa Dziesmu svētkos 1928. gada 10. jūnijā. 1929. gadā 18. jūliju, kad Rainis ieradās Durbē, lai pavadītu vasaru viņam un Aspazijai iekārtotajās telpās, var uzskatīt par Raiņa muzeja neoficiālu atklāšanu. Īstā muzeja atklāšana notika 1929. gada 28. septembrī, jau bez Raiņa.

Ekspozīcija veidota, lai ne tikai atklātu izcila dzejnieka saistību ar Durbes pili un sniegtu ieskatu Raiņa muzeja veidošanā un iekārtojumā, bet arī rosinātu kaut nedaudz tuvināties laikmeta un izcilas personības izpratnei. Vienlaikus tā paver iespēju ielūkoties Durbes un citu muižu vēsturē, to īpašnieku likteņos 20. gadsimta pirmajā pusē, Durbes muižas pēdējo īpašnieku – fon der Rekes ģimenes – dzīvē.

Runājot par izcilā dzejnieka saistību ar Tukumu, izceļama arī viņa draudzība ar rakstnieku Ernestu Birznieku-Upīti (1871–1960), viņa interese par tautas pasakām, tostarp Ansa Lerha-Puškaiša (1859–1903) vākumu. Ekspozīciju papildina arī stāsts par ievērojamo vācbaltu rakstnieci Ģertrūdi fon den Brinkenu (1892–1982), gleznotāju Ansi Artumu (1908–1997) un izcilo keramiķi Jāni Krievu (1882–1948), bez kuru meistardarbiem Tukums nav iedomājams.